University of Oulu

Behavioural mechanisms underlying food-deceptive pollination and neonicotinoid exposure of bumblebees

Saved in:
Author: Lämsä, Juho1,2
Organizations: 1University of Oulu Graduate School
2University of Oulu, Faculty of Science, Biology, Ecology and Genetics (EcoGen)
Format: ebook
Version: published version
Persistent link: http://urn.fi/urn:isbn:9789526229942
Language: English
Published: Oulu : University of Oulu, 2021
Publish Date: 2021-07-02
Thesis type: Doctoral Dissertation
Defence Note: Academic dissertation to be presented with the assent of the Doctoral Training Committee of Technology and Natural Sciences of the University of Oulu for public defence in Lecture hall of Oulanka Research Station, on 9 July 2021, at 12 noon
Tutor: Docent Olli Loukola
Professor Juha Tuomi
Professor Phillip Watts
Reviewer: Docent Minna-Maarit Kytöviita
Professor Mathieu Lihoreau
Opponent: Professor Jeff Ollerton
Description:

Abstract

Pollination is often used as a classic example of mutualism. However, not all plants produce any food reward for their pollinators. Such non-rewarding pollination strategies are called pollinator deception, as plants take advantage of innate and learned sensory traits that interest their pollinators. Pollinator deception has evolved several times in different plant lineages but reduces the seed production in relation to rewarding plant species. Resource allocation to growth and increased cross-pollination have been both presented as plausible hypotheses for the evolutionary ecology of deceptive pollination. However, it is still unclear if there are ecological factors affecting the profitability of pollinator deception.

My aim was to study spatial effects of pollinator deception. I started my studies by monitoring the pollination of a deceptive orchid Calypso bulbosa in natural plant populations. My results show that C. bulbosa competes for pollinator attraction, as increasing neighbour distances and small local populations both positively affected male pollination success. After that I wanted to study similar questions experimentally in controlled settings. For that reason, I developed an automated computer controlled robotic flower system. Using bumblebees as test animals, my results show that pollinators move longer flower-to-flower distances when foraging on deceptive artificial plants compared with rewarding settings, probably increasing cross-pollination in real plant populations. My results also show that in patchy and deceptive settings, a greater proportion of flower visitations are patch-connecting, compared with patchy and rewarding settings. By avoiding trapping the pollinators into distinctive rewarding patches, pollinator deception could increase the gene flow and effective population size in fragmented habitats.

During my experiments, I became interested in a timely question related to pollination, the inadvertent effects of neonicotinoid pesticides on pollinator behaviour. My results show that bumblebee’s foraging motivation reduces before any effects on physical performance or learning abilities appear. Such reduction in foraging motivation could partly explain bee pollinator decline, as similar concentrations of neonicotinoids as were used in the study are commonly measured from plant nectar and pollen in agriculturally intensive regions.

see all

Tiivistelmä

Kasvien ja pölyttäjien vuorovaikutuksia pidetään usein klassisena esimerkkinä mutualismista. Kaikki kasvit eivät kuitenkaan palkitse pölyttäjiään ruualla, vaan huijaavat pölyttäjiä niiden sisäsyntyisillä ja opituilla preferensseillä. Huijaavia pölytysstrategioita on kehittynyt useissa kehityslinjoissa, ja ne ovat erityisen yleisiä kämmekkäkasveilla. Pölyttäjiä huijaavilla kasveilla on keskimäärin kaksi kertaa huonompi siementuotto medellisiin verrattuna. Meden tuottamiseen käytettävän energian allokointi kasvuun ja vähäisempi itsepölytys ovat yleisimpiä hypoteeseja selittämään kuinka pölyttäjien huijaus voisi olla evolutiivisesti vakaa pölytysstrategia. Vielä ei ole kuitenkaan selvyyttä, mitkä ympäristötekijät voivat suosia medettömyyttä.

Tässä työssä pyrin tutkimaan vaikuttaako kasvipopulaatioiden spatiaalinen rakenne pölyttäjien huijauksen kannattavuuteen, ja erityisesti onko pölyttäjien huijaus kannattavampaa pirstoutuneissa habitaateissa. Tulokseni osoittavat, että medettömän neidonkengän (Calypso bulbosa) luonnonpopulaatioissa paras pölytysmenestys on, kun neidonkenkäyksilöt ovat kaukana toisistaan ja kun paikallispopulaatiot ovat pieniä. Tämän tutkimuksen jälkeen halusin tutkia vastaavia kysymyksiä kontrolloiduissa olosuhteissa, mitä varten kehitin tietokoneohjasteisen robottikukkasysteemin. Tämän systeemin avulla sain selville, että medettömillä keinokukilla vierailevat kimalaiset lentävät pitempiä matkoja kukasta kukkaan medellisiin verrattuna, mikä tukee ristipölytyshypoteesia. Lisäksi pölyttäjien huijaus laikkumaisissa habitaateissa lisäsi kasvilaikkujen välisiä pölytystapahtumia, mikä voi kasvattaa pirstoutuneiden paikallispopulaatioiden välistä geenivirtaa ja efektiivistä populaatiokokoa.

Näiden tutkimusten aikana tulin kiinnostuneeksi minkälaisia käyttäytymismuutoksia torjunta-aineena käytetyt neonikotinoidit aiheuttavat kimalaisille. Tulosteni mukaan kimalaisyksilöiden motivaatio ravinnonkeräykseen heikkenee ennen kuin mitään fyysiseen suorituskykyyn tai oppimiseen liittyviä muutoksia on havaittavissa. Kokeessani käytettyä neonikotinoidipitoisuutta on mitattu yleisesti kasvien medestä ja siitepölystä intensiivisen maatalouden alueilta. Tämä neonikotinoidien aiheuttama heikentynyt motivaatio ravinnonkeräykseen voi osaltaan selittää pölyttäjäkatoa.

see all

Osajulkaisut / Original papers

Osajulkaisut eivät sisälly väitöskirjan elektroniseen versioon. / Original papers are not included in the electronic version of the dissertation.

  1. Lämsä, J., Jäkäläniemi, A., & Tuomi, J. (2021). Pollination success of a rare singleflowered food deceptive orchid – How to stand out from the crowd? Manuscript in preparation.

  2. Kuusela, E., & Lämsä, J. (2016). A low-cost, computer-controlled robotic flower system for behavioral experiments. Ecology and Evolution, 6(8), 2594–2600. https://doi.org/10.1002/ece3.2062

  3. Lämsä, J., & Tuomi, J. (2021). Pollinator deception increases outcrossing and helps maintaining gene flow in patchy plant populations. Manuscript in preparation.

  4. Lämsä, J., Kuusela, E., Tuomi, J., Juntunen, S., & Watts, P. C. (2018). Low dose of neonicotinoid insecticide reduces foraging motivation of bumblebees. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 285(1883), 20180506. https://doi.org/10.1098/rspb.2018.0506

    Rinnakkaistallennettu versio / Self-archived version

see all

Series: Acta Universitatis Ouluensis. A, Scientiae rerum naturalium
ISSN: 0355-3191
ISSN-E: 1796-220X
ISSN-L: 0355-3191
ISBN: 978-952-62-2994-2
ISBN Print: 978-952-62-2993-5
Issue: 763
Type of Publication: G5 Doctoral dissertation (articles)
Field of Science: 1181 Ecology, evolutionary biology
Subjects: