University of Oulu

Neural basis of socio-pragmatic understanding in young adults on the autism spectrum

Saved in:
Author: Kotila, Aija-Riitta1,2,3
Organizations: 1University of Oulu Graduate School
2University of Oulu, Faculty of Humanities, Logopedics, Logopedics (Logo)
3University of Oulu, Faculty of Medicine, Medicine, PEDEGO Research Unit (PEDEGO)
Format: ebook
Version: published version
Persistent link: http://urn.fi/urn:isbn:9789526232959
Language: English
Published: Oulu : University of Oulu, 2022
Publish Date: 2022-06-10
Thesis type: Doctoral Dissertation
Defence Note: Academic dissertation to be presented with the assent of the Doctoral Programme Committee of Human Sciences of the University of Oulu for public defence in the OP auditorium (L10), Linnanmaa, on 17 June 2022, at 12 noon
Tutor: Docent Soile Loukusa
Professor Hanna Ebeling
Reviewer: Professor Synnöve Carlson
Docent Juha Salmitaival
Description:

Abstract

Weaknesses in context-sensitive socio-pragmatic understanding are common in autism spectrum disorder causing challenges in social relationships. This research studied the neural-basis of socio-pragmatic understanding in young autistic adults and non-autistic controls by examining their brain functioning in task-free (resting-state) and task conditions. The brain-level data were acquired using functional magnetic resonance imaging (fMRI).

When the communication between the brain network pairs was measured in task-free conditions utilising a fast fMRI sequence and a dynamic lag analysis approach, responses in the autistic persons showed temporally and directionally altered patterns of mutual communication in network pairs associated with social information processing, suggesting atypical deactivation mechanisms related to the posterior default mode network. In addition, deviant interplay between brain networks in autistic persons was found in network pairs including sensory networks.

While neural-level associations were examined using video clips containing non-verbal pragmatic communication events as stimuli, inter-subject correlation analysis revealed more homogenous brain activation patterns in the control group, and less synchrony of brain activity in the autistic group, suggesting weaker modulation of brain states in response to the stimulus. Reduced synchrony of brain activity in the autistic group was concentrated predominantly in the region of the salience network. On the behavioural level, no significant difference between the groups was found in answering accuracy concerning the pragmatic content of the video clips, although there was more variability in accuracy in the autistic group. Long mean reaction and answering times were associated with more severe autistic traits implying altered processing mechanisms in autism.

Neural-level responses to socio-pragmatically challenging communication were studied using video clips of complex social scenes as stimuli. Responses of selected brain network components showed that processing between the groups was similar during the majority of the social scenes but differed during situations including concurrent verbal and non-verbal communication events. The results suggest that autistic adults had challenges adjusting their mental resources to the dynamics of social situations which required the processing of parallel streams of communication.

see all

Tiivistelmä

Kontekstisidonnaisen sosiopragmaattisen ymmärtämisen pulmat ovat yleisiä autismikirjon henkilöillä, ja ne aiheuttavat haasteita sosiaalisiin suhteisiin. Tässä väitöstyössä tutkittiin sosiopragmaattisen ymmärtämisen neuraalista perustaa autismikirjon häiriö -diagnoosin saaneilla nuorilla aikuisilla sekä verrokeilla tarkastelemalla heidän aivotapahtumiaan lepotilassa sekä heidän katsoessaan videoleikkeitä. Aineistona tutkimuksessa käytettiin toiminnallisen aivokuvantamisen (fMRI) keinoin kerättyä dataa.

Kun lepotilahermoverkkojen välinen kommunikaatio mitattiin hyödyntäen nopeaa fMRI-sekvenssiä ja dynaamista viiveanalyysiä, havaittiin, että autismikirjon henkilöillä informaation välittyminen ja ajallinen kytkeytyminen sosiaalisen tiedon käsittelyyn osallistuvien hermoverkkojen välillä oli verrokkeihin nähden poikkeavaa. Hermoverkkojen välinen poikkeava kommunikaatio ilmeni erityisesti epätyypillisenä posteriorisen peruslepotilaverkoston deaktivaatiokuviona. Lisäksi autismikirjon henkilöillä havaittiin poikkeavaa aistihermoverkkoihin liittyvää hermoverkkojen välistä vuorovaikutusta.

Kun neuraalisen tason ilmiöitä tarkasteltiin käyttämällä herätteenä ei-verbaalisia pragmaattisia kommunikaatiotilanteita sisältäviä videoleikkeitä, intersubjektiivinen korrelaatioanalyysi paljasti, että verrokkiryhmässä aivojen aktivaatiokuviot olivat enemmän toistensa kaltaisia, kun taas autismikirjon ryhmässä aivotoiminnan keskinäinen synkronoituminen oli vähäisempää. Autismikirjon henkilöillä synkronoituminen oli vähäisempää etenkin olennaisen tunnistavan hermoverkon alueella. Vaikka käyttäytymistasolla ryhmät vastasivat samankaltaisesti videoleikkeiden pragmaattista sisältöä koskeviin kysymyksiin, reaktioajan ja vastauksen keskipituuden korreloiminen autististen piirteiden vaikeusasteen kanssa viittasivat prosessointimekanismin erilaisuuteen autismikirjon henkilöillä.

Tarkastelemalla videoleikkeillä esitettyjen sosiaalisesti ja pragmaattisesti monimutkaisten kommunikointitilanteiden aiheuttamia aivovasteita havaittiin, että aivovasteet tietyissä sosiaaliseen prosessointiin osallistuvissa hermoverkoissa olivat pääosin samankaltaisia molemmissa ryhmissä. Kuitenkin aivotoiminnan erot ryhmien välillä päällekkäisissä kommunikointitapahtumissa antoivat viitteen siitä, että autismikirjossa sosiopragmaattiset haasteet liittyvät vaikeuteen sopeuttaa mentaaliset resurssit tilannedynamiikkaan, joka vaatii rinnakkaisen kommunikaation nopeaa prosessointia.

see all

Osajulkaisut / Original papers

Osajulkaisut eivät sisälly väitöskirjan elektroniseen versioon. / Original papers are not included in the electronic version of the dissertation.

  1. Kotila, A., Järvelä, M., Korhonen, V., Loukusa, S., Hurtig, T., Ebeling, H., Kiviniemi, V., & Raatikainen, V. (2021). Atypical inter‐network deactivation associated with the posterior default‐mode network in autism spectrum disorder. Autism Research, 14(2), 248–264. https://doi.org/10.1002/aur.2433

  2. Kotila, A., Tohka, J., Kauppi, J.-P., Gabbatore, I., Mäkinen, L., Hurtig, T. M., Ebeling, H. E., Korhonen, V., Kiviniemi, V. J., & Loukusa, S. (2021). Neural-level associations of non-verbal pragmatic comprehension in young Finnish autistic adults. International Journal of Circumpolar Health, 80(1), 1909333. https://doi.org/10.1080/22423982.2021.1909333

    Rinnakkaistallennettu versio / Self-archived version

  3. Kotila, A., Hyvärinen, A., Mäkinen, L., Leinonen, E., Hurtig, T., Ebeling, H., Korhonen, V., Kiviniemi, V. J., & Loukusa, S. (2020). Processing of pragmatic communication in ASD: A video-based brain imaging study. Scientific Reports, 10(1), 21739. https://doi.org/10.1038/s41598-020-78874-2

    Rinnakkaistallennettu versio / Self-archived version

see all

Series: Acta Universitatis Ouluensis. B, Humaniora
ISSN: 0355-3205
ISSN-E: 1796-2218
ISSN-L: 0355-3205
ISBN: 978-952-62-3295-9
ISBN Print: 978-952-62-3294-2
Issue: 197
Type of Publication: G5 Doctoral dissertation (articles)
Field of Science: 3112 Neurosciences
Subjects:
Funding: I want to express my gratitude to the Eudaimonia Institute, University of Oulu and the Alma and K. A. Snellman Foundation, Oulu, Finland for financial support which made this thesis possible.